1964年4月1日帝国車両製の6-1次車で、昭和38年度第2次債務で青森運転所に新製配置された。同一ロット335～338のうち、335・336が青森へ配置された。青森では奥羽本線の幹線急行で使用された。1965年には青森に増備車が投入されたことから当車は同年度中に山形へ転出した。その後キハ58系の増備と共に東北北部では車両の交換が相次ぎ、東北本線全線電化の「43-10改正」時に、盛岡の800番台車と入れ替わる形で盛岡へ転出した。盛岡では急行「陸中」等で活躍したが、国鉄末期の「57-11改正」で急行が大幅に削減された際に捻出され、1982年11月18日付で一ノ関へ転属し、キハ55系に代わり大船渡線・北上線の普通列車で活躍するようになった。その後「59-2改正」での減便や1984年4月1日の盛線の第三セクター化により余剰が発生し、当車は余剰車有効活用のため波動用車両として活用されることとなり、1984年7月5日付で転換クロスシートに改造の上「うみねこ・むろね」用新塗装へ変更された。改造後は主に団体用・臨時列車用として使用されたが、国鉄最後の「61-11改正」で同車の配置は盛岡へ集約されることになり、盛岡へ転属した。そしてそのままJR東日本へ継承された。その後も「うみねこ・むろね」色のまま波動輸送や普通列車で活躍したが、キハ110系投入による車両転配で余剰となり、1992年2月18日付で廃車となった。廃車後は新潟鐵工所大山工場へ運び込まれたが、同工場の閉鎖により解体処分された。

前面は、一ノ関時代に盛岡工場で前面補強が施工されている。ワイパーは強化型のWP50に交換されており、それを避けるよう運転室窓下の手すり位置が大きく下がっているのは盛岡地区の特徴である。正面窓上の通風口は左右とも残存している。放送用ジャンパ受栓は盛岡地区標準の、ステップ上部へ移設されている。テールライトは内ばめ式のままである。タイフォンは新製時よりシャッター式となっている。正面窓上の小手すりに、盛岡・函館地区標準の警戒表示板がついている。
側面は、ほぼ原形のままである。
屋根上は、ほぼ原形である。
床下もほぼ原形で、スノープロウは単線用を取り付けている。

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